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Jeepers Creepers 3 se sitúa cronológicamente entre los eventos de la primera y segunda película. La historia comienza con la policía local investigando una serie de desapariciones extrañas y brutales en una zona rural, poco después de los crímenes vistos en la primera entrega. Pronto descubren que el responsable es una criatura antigua y monstruosa conocida como “el Creeper”, que despierta cada 23 años durante 23 días para alimentarse de partes humanas.
El sargento Tubbs, uno de los pocos sobrevivientes de los encuentros anteriores, lidera un equipo especializado con la intención de capturar o destruir al Creeper. Mientras tanto, el monstruo continúa cazando impunemente, utilizando su camioneta modificada con trampas mortales para atacar a sus víctimas. Cada nuevo asesinato revela más sobre su brutalidad y su capacidad sobrenatural para regenerarse con los órganos que consume.
En paralelo, una joven llamada Addison se ve envuelta en la tragedia cuando su familia se convierte en objetivo del Creeper. A lo largo de la historia, se establecen conexiones con las víctimas anteriores y se introducen personajes que buscan vengarse del monstruo, incluyendo a una mujer que afirma conocer su verdadero origen a través de visiones psíquicas.
Uno de los elementos nuevos de esta entrega es que se exploran pistas sobre el posible origen del Creeper, aunque sin dar una explicación clara. A través de ciertos objetos y revelaciones místicas, los personajes intuyen que la criatura no es simplemente un monstruo, sino una entidad con un propósito oscuro más antiguo y profundo de lo que se creía.
Jeepers Creepers 3 mezcla terror, acción y mitología de monstruos, pero recibió críticas negativas por su bajo presupuesto, trama débil y falta de desarrollo del Creeper. A pesar de esto, la película amplía el universo de la saga y deja preguntas abiertas sobre el pasado del monstruo y su ciclo interminable de caza, sugiriendo que su origen podría revelarse en futuras entregas.